1958年，四平市文化局决定建立四平市展览馆，地址在当时评剧团址。不久，吉林省“人民公社”流动展览到四平展出，展毕，其展品由展览馆接收。

1959年，四平市市政府抽调了7名干部充实展览馆，指派其中的袁恒才为负责人。

1960年，馆内分为社建、群工、制作和历史四个组，组织渐趋完备。

1961年，展览馆易名为四平市博物馆，孙凯任馆长，这一年在办馆方向上有了重大的转变。

1963年，博物馆迁至道里电影院南侧小楼上，因精简机构仅存六名人员，改名为四平战役纪念馆筹备处。

1965年，又改为四平市展览馆。

“文化大革命”一开始，市展览馆作为上层建筑的一个部门，首当其冲悉遭破坏，全馆工作人员集中到地市文化系统学习班“清理阶级队伍”，馆藏由文化管理站代管。

1969—1970年，四平市展览馆事宜由“三忠于展览馆”经营。

1970—1973年，“三忠于展览馆”改称毛泽东思想宣传站，内设展览部。

1973年，毛泽东思想宣传站分成三个馆，即文化馆、图书馆和展览馆，孙凯任展览馆馆长。

1974—1975年，是展览的活跃时间，共举办展览十三次。

1976年，文博战线获得新生。

1978年，吉林省成立了文物局，同年8月，在长春举办了《吉林省文物联展》，四平市展览馆参展的百余件文物及照片受到赞誉。基于这次成果，经省、市批准四平市展览馆恢复为革命纪念馆。

1980年，改为四平市博物馆，为解决馆址问题，在省、地、市统筹安排下，选址烈士纪念塔南侧原81378部队营房旧址。

1981年，四平地区博物馆成立，由宋淑琴、黎明负责。在此期间参加、组织和领导了洮安县、梨树县和怀德县文物普查和文物法编写工作。

1984年，机构改革，原四平市博物馆和四平地区博物馆合并，成立新的四平市博物馆，由书记王秀杰、馆长黎久有负责。临时馆址设在烈士塔南侧。设学术研究委员会、革命文物部、历史文物部、陈列部、艺术部、资料室、技术室、办公室、安全保卫办公室等机构。

1985年，四平市博物馆与市文管办、辽宁省社会科学院联合筹备并成立东北民族史资料信息研究会和古民族史研究会，得到东北三省和北京、上海等地一些学者专家的大力支持，促进了四平文博事业的发展。

1987年10月9日，四平市博物馆历时二年创办的“柳条边文物陈列馆”正式剪彩。山门柳条边文物陈列馆二龙湖燕北古城遗址均被列为省级文物保护单位。

1988年，四平市博物馆新馆工程竣工，同年12月1日，《四平地区馆藏历史文物陈列》《四战四平战史文物陈列》两个基本陈列剪彩开馆。

1990年，四平市博物馆会同文管办、吉林省考古研究所，先后调查了东辽河和统合流域新时期时代遗址。

1991年6—8月，四平市博物馆在伊通满族自治县羊草沟考古发掘，发现新石器时代晚期和青铜时代古文化遗址各一处，掘露面积达5000余平方米，清理发掘半地穴式房址，出土部分陶器和石器；发掘墓葬—座，出土各类文物1000余件。

1996年，四平市博物馆在考古调查、文物征集工作中，先后派员到双辽市西坨子、兴隆山、公主岭市大青山、梨树县叶赫东城和伊通满族自治县东河山等古遗址进行考古调查，先后征集46件不同时代的历史文物。

2006年12月28日，根据事业单位改革需要，四平市博物馆与四平战役纪念馆正式分开。

2025年2月25日，吉林省将已通过国家文物局备案复核的406件/套馆藏一级文物名录予以公布。其中包括四平市博物馆的辽梅花几何纹铜镜、西周鸭形陶壶。