和硕恪靖公主府，建于清康熙中期以后，是康熙皇帝六女儿恪靖公主在清康熙三十六年（1697年）下嫁喀尔喀蒙古土谢图汗孙敦多布多尔济后所建的府邸。

清雍正十三年（1735年），公主去世后，其子及其后裔仍袭居府邸直至清亡。

民国十二年（1923年），绥远第一师范入驻公主府，自此成为师范学校校址长达66年。在此期间，师范学校为教学需要对公主府连续进行了重大改造，原花园、马场等改建为农场，殿堂门窗和墙体全部改制。文革期间，原府园内附属建筑、殿堂所有雕饰等被毁，公主府风貌再遭严重破坏。

1989年，呼和浩特市政府批复建立呼和浩特市博物馆，师范学校分期向呼和浩特市文物事业管理处移交公主府。

1990年，公主府辟为呼和浩特市博物馆。同年3月20日，呼和浩特博物馆成立。

1991年8月，呼和浩特博物馆正式开馆。

白马馆位于内蒙古博物馆旧址，是呼和浩特市历史地标性建筑之一，建于1957年，是自治区级文物保护单位。因其顶端有白骏马凌空奔腾的造型，被市民称为“大白马博物馆”，占地面积12000平方米，建筑面积5400平方米，展览面积3650平米。2010年正式划归呼和浩特博物馆，2013年12月开始向社会公众免费开放。

2014年12月31日，原内蒙古博物馆更名为呼和浩特博物馆并对外开放；2015年8月，因消防、安防等工程续建，临时闭馆；2016年5月，该馆再次向公众免费开放，同时推出“中国古代蒙元文化展览”。

2023年2月，呼和浩特博物院合并组建为副处级单位，实行博物馆“总分馆”制。六个分馆为：呼和浩特博物馆、将军衙署博物馆、昭君博物院、公主府博物馆、五塔寺博物馆、丰州故城博物馆。