东汉建安二十二年（218年），普净和尚在此结茅为庵，打坐修行。

南北朝后梁大定五年（559年），梁宣帝敕建覆船山寺（即今玉泉寺）。

隋开皇年间，佛教天台宗创始人智者和尚在这里正式创建了玉泉寺。

唐朝时，禅宗北宗神秀从黄梅东山寺来此弘扬禅法，四海倾仰。

宋朝时，宋真宗明肃皇后对玉泉寺加以扩建，并改额为“景德禅寺”，被誉为“荆楚丛林之冠”。

明初，恢复“玉泉寺”名号。

明万历年间，明神宗敕赐“荆楚第一丛林”匾额。

1983年，成为全国首批重点对外开放寺庙之一。

1985年8月，玉泉寺作为佛教活动场所，由文物部门移交给佛教界管理使用。在寺僧人成立了“当阳县玉泉寺管理委员会”管理寺务，明玉法师任主持。

1987年，玉泉寺恢复了十方丛林体制，明玉法师升座为方丈，并按照丛林制度按排了相应的执事。

2014年6月17日，韩国天台宗总务院总务部长金月道法师一行三人访问当阳玉泉寺，度门寺方丈宽悟法师及玉泉寺法师一起陪同韩国法师参观玉泉寺，并就中韩天台宗友好和平碑选址交流并达成一致意见。